2025, Vol. 46
目前，肿瘤仍是威胁人类生命健康的重要疾病之一[1]。肿瘤是通过多步病变过程发展起来的，此过程涉及许多细胞生理系统的变化，如细胞分化和细胞凋亡等[2]。肿瘤因容易扩散到人体内的不同部位而难以治愈。传统的肿瘤治疗方式如手术切除、化疗、放疗等[3]，虽然在临床上都取得了良好的效果，但治疗后均会产生一定的副作用。因此，迫切需要探索更有效和非侵入性的肿瘤治疗方式。近年来，光疗作为一种非侵入性肿瘤治疗方式得到了广泛的研究。例如不同类型的纳米光热敏剂被开发用于肿瘤的光热治疗（photothermal therapy，PTT），这些光热敏剂在特定的光照射下可以加热杀伤肿瘤细胞[4]。同样，用于光动力治疗（photodynamic therapy，PDT）的小分子光热敏剂在特定波长光的照射下会被激活，产生活性氧（reactive oxygen species，ROS），致使肿瘤细胞凋亡和坏死[5]。尽管光疗在一定程度上减轻了传统肿瘤治疗方式对人体的副作用，但光疗的穿透深度较浅，无法有效治疗肿瘤深部病灶组织[6]。
声动力治疗（sonodynamic therapy，SDT）是一种在超声（ultrasound，US）照射下通过声敏剂产生ROS激活细胞凋亡通路的非侵入性治疗方式[7]。Yumita等[8]首次发现血卟啉（hematoporphyrin，HP）可以通过US激活来杀伤肿瘤细胞。随后，SDT被认为是最具潜力的肿瘤治疗方式之一。US作为一种机械波，在生物医学领域中被广泛应用[9]。在SDT中，US可以渗透到肿瘤深部并精确地聚焦在肿瘤细胞上，并激发声敏剂产生ROS，从而杀伤肿瘤细胞。SDT不仅可以达到较深的组织穿透深度和较高的空间精度，而且对邻近正常组织的细胞损伤较小。
声敏剂由于其较强的成像能力，被广泛用于辅助SDT的实施[10]。在US照射下，声敏剂可以在肿瘤区域富集并产生ROS，进而使肿瘤细胞凋亡和坏死，实现对肿瘤细胞的杀伤作用[11]。目前，声敏剂主要分为有机声敏剂和无机声敏剂[12]。运用于PDT的光敏剂，如HP单甲醚[13]、Ga-卟啉[14]、光卟啉IX[15]和其他卟啉衍生物，一般被直接用作SDT的声敏剂[16]。具有特定化学结构的有机化合物，如氧杂蒽酮类化合物[17]，也可以用作SDT的声敏剂。一些抗肿瘤药物，如多柔比星[18]、姜黄素[19]和青蒿素[20]，也被研究用作SDT中的声敏剂，在US激活后能增强对肿瘤细胞的杀伤作用。
有机声敏剂具有疏水性、非特异性和在人体内循环时间短的特点，因此其在肿瘤部位富集不足，使得SDT的治疗效果有限[21]。与有机声敏剂相比，最近研发的无机金属声敏剂[22]，如Au基纳米材料[22]、Pt基纳米材料、Ti基纳米材料[23]和Bi基纳米材料等，在提高这些声敏剂的化学稳定性和降低光毒性方面得到了很好的发展，为SDT的应用提供了广阔的前景。无机金属声敏剂有以下优点：（1）无机金属声敏剂因其独特的半导体性质，能够在特定条件下触发电子（e−）和空穴（h+）的产生，从而产生ROS[24]。（2）无机金属声敏剂在生理环境中表现出优异的稳定性，在人体内循环时间长[25-26]。（3）无机金属声敏剂的尺寸和形态相对易于控制，有利于进行更广泛的生物医学应用，如肿瘤靶向或药物递送[27]。尽管无机金属声敏剂具有上述诸多优点，但大多数无机金属声敏剂的SDT效果仍不够理想。为了提高无机金属声敏剂的SDT效果，设计出合适的无机金属声敏剂成为当前的研究热点。
本文系统综述了无机金属声敏剂的最新发展。首先，概述了SDT可能的机制；随后讨论了无机金属声敏剂的分类设计（见图1），并提出了提高SDT效果的方法；最后探讨了该领域存在的挑战和关键问题，以促进SDT的进一步发展。
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图 1 应用于 SDT 的无机金属声敏剂的分类设计图 Fig. 1 Design diagram for the classification of inorganic metal sonosensitizers for SDT applications |
因SDT过程的复杂性，其确切的机制仍不清楚。其可能的机制为：（1）US诱导的空化效应；（2）由热解或声致发光诱导ROS的产生。
1.1 空化效应空化效应，也称为US空化作用，是指液体中的空化核（也称为微气核空化泡）在US的作用下发生振动。当声压达到一定值时，这些空化核会出现生长和崩溃的动力学过程，期间空化核会经历振荡、膨胀、收缩及爆裂等[28]一系列变化，释放出巨大的能量。空化效应可以分为惯性空化和稳定空化[29]两种类型。惯性空化是在高强度US的作用下，空化核经历急剧膨胀和收缩，最终导致空化核破裂。在惯性空化过程中会释放出巨大的能量，进而产生冲击波、声致发光，并使局部出现高温高压。这些极端条件可以激活声敏剂，并促进ROS的产生[30]。稳定空化是在低强度US的作用下，空化核在小范围内产生持续震荡。这种震荡会提高核心处气体向外扩散的速率，有利于载体转运至细胞内。空化效应在SDT中具有广阔的应用前景：一方面，空化效应可以通过直接或间接的方式杀伤肿瘤细胞，提升治疗效果；另一方面，空化效应可以改变细胞膜的通透性，增强声敏剂的靶向性和渗透性[31]。随着分子影像学和分子生物学的不断发展，以及US技术和纳米技术的不断进步，空化效应在SDT中的应用将更加广泛和深入。US空化核作为最佳空化核，能够显著增强和精准调控空化效应。
1.2 ROS的产生声敏剂在US的作用下受到激发将能量转移至分子氧（O2），继而产生不同类型的ROS，如单线态氧（1O2）、超氧阴离子（O2−）和羟基自由基（·OH）[32]。这些ROS可以导致细胞损伤并引发肿瘤细胞的凋亡。ROS的产生[33]是SDT的关键步骤之一。目前，空化被认为是在US作用下声敏剂产生ROS的主要过程[34]。具体来说，在空化过程中，当空化核破裂时会释放出巨大的能量，并与周围的液体发生相互作用。这种相互作用会导致液体热解，从而产生ROS[35]。在惯性空化过程中，空化核的急剧塌陷会产生声致发光现象。声致发光是一种由US激发的光辐射现象，可以诱导声敏剂从基态激发到激发态以及从激发态再返回基态时，释放出能量并转移到周围环境中，从而产生大量ROS。在这两种机制中，当空化核破裂时，产生的高温和高压会触发US发生化学效应，从而产生ROS。ROS会通过促进脂质过氧化破坏线粒体膜，导致线粒体膜电势下降和通透性增加[36]。此外，受损线粒体膜释放的色素将激活凋亡途径，并最终导致肿瘤细胞凋亡。尽管实验研究支持上述两种ROS生成途径，但尚不清楚哪种途径是SDT中ROS产生的主要机制，需要进一步的实验和理论研究来揭示SDT中ROS产生的确切机制。全面了解ROS产生的途径将有助于更有效地开发和应用声敏剂，从而提高SDT的效果和安全性。SDT中ROS的产生是一个复杂而有趣的过程，涉及多种物理和化学机制。未来的研究将致力于揭示这些机制之间的内在联系和相互作用，为SDT的临床应用提供更为坚实的理论基础。
2 无机金属声敏剂在SDT中的应用声敏剂在SDT中扮演着至关重要的角色。在过去的几年里，无机纳米材料，如贵金属、过渡金属氧化物等，由于其较高的稳定性和特殊的物理化学性质，被广泛地用作声敏剂，并在SDT中取得了显著的成果。
2.1 Au基纳米材料Au纳米粒子（Au nanoparticles，Au NPs）在SDT中具有可调的光学特性和热特性、低毒性、良好的细胞摄取能力、优异的生物相容性等，使其在SDT领域极具吸引力，有望为肿瘤治疗提供新的思路和策略。Sazgarnia等[37]首次提出将Au NPs用于SDT。Abadeer等 [38]研究发现，在强脉冲光下Au NPs增强了声空化，使肿瘤相对体积明显减小，有效改善了结肠癌的治疗效果。这是因为Au NPs具有特殊的光学特性，在强脉冲光的照射下可以产生蒸汽泡，为声空化提供了核位点，增强了治疗效果。研究发现，Au NPs与US组合对肿瘤的治疗效果并不是最显著的，需要额外的强脉冲光照射Au NPs才能促进蒸汽泡的产生，进而实现US响应。基于纯Au NPs的SDT只能获得有限的治疗效果，因此，往往需要通过进一步修饰Au NPs或将SDT与其他治疗方式协同，才能有效提高SDT的效果。Loke等[39]首次报道：经海藻盐包覆的Au 纳米棒（Au nanorodsALG, Au NRsALG）的生物相容性得到了明显改善，可以用作SDT的纳米声敏剂。经US激活的Au NRsALG通过线粒体细胞凋亡途径催化产生ROS，可对肿瘤细胞的DNA造成严重损伤，进而使细胞凋亡（见图2a）。研究结果表明，US照射可以显著增强空化效应，使Au NRsALG产生的1O2比其他已报道的商用TiO2纳米声敏剂产生的高3～8倍[40]。由于其良好的生物相容性以及US的非侵入性和深层组织的穿透性，Au NRsALG介导的SDT是一种很有前途的治疗方法。
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图 2 Au基纳米材料的生物应用示意图 Fig. 2 Schematic diagrams of the biological applications of Au-based nanomaterials |
上述基于Au NPs的声敏剂，通过增强渗透性和保留性效应，可以有效聚集在肿瘤部位，进而杀伤肿瘤细胞，但其在肿瘤深部病灶组织处的累积通常有限，治疗效果并不理想。近年来，肿瘤治疗常将SDT与PTT相结合[41]，发挥两者的协同作用，进一步提高治疗效果。Meng等[42] 成功设计并合成了一种具有良好生物相容性的Bi基Au冠纳米平台（Bi-based Au-crowned nanoplatforms，BACNs），对肿瘤协同治疗和实时成像（见图2b）。BACNs表面的Au NPs可有效提高其声催化效率。通过1，3-二苯基异苯并呋喃（1，3-diphenylisobenzofuran，DPBF）检测BACNs在US照射下产生的ROS，结果表明，BACNs有很好的SDT效果。连续使用US和激光（laser，L）照射，会使BACNs在肿瘤细胞内产生ROS，同时使肿瘤细胞温度升高，进而促使其凋亡。通过在不同条件下检测细胞毒性可以发现，在BACNs-BF质量浓度为2 µg/mL，并在L和US的共同照射下，肿瘤细胞活力低，其存活率仅为18%，表明在L和US的共同照射下，BACNs-BF同时表现出化疗、PTT和SDT协同效应，显示出巨大的抗肿瘤应用潜力。
2.2 Pt基纳米材料通过注射含有Pt 纳米粒子（Pt nanoparticles，Pt NPs）的声敏剂并施加US照射，可以产生ROS来杀伤肿瘤细胞。在贵金属纳米颗粒中，Pt NPs已被证明具有模拟过氧化氢酶活性的巨大潜力。Liang等[43]设计了一种新型的含4-（4-氨基苯基）卟啉[tetra-（4-aminophenyl） porphyrin，TAPP]分子的Pt-Cu硫化多孔纳米球，可以将内源性H2O2转化为O2，以克服肿瘤缺氧并增加1O2的产生。目前，贵金属纳米颗粒与金属有机配合物的结合，在生物医学应用领域受到广泛关注。Sun等[44]开发出一种简单的配位结晶方法，通过直接混合二硫醚（disulfide，DSF）、氯铂酸和还原剂来制备纳米Pt锚定金属有机配合物（Pt nanoparticle-anchored metal-organic complexes，Pt-MOCs）（见图3a）。研究结果表明，相较于MOCs，Pt-MOCs显著提高了US照射后1O2的生成能力。在体外细胞实验研究中，与MOCs或Pt NPs相比，Pt-MOCs在US照射下能有效产生ROS，明显降低肿瘤细胞活力，具有更强的细胞毒性，对肿瘤具有良好的SDT效果。但由于载体的不稳定性和人体内O2的快速释放，可能会引起肿瘤缺O2，导致SDT的效果下降。Bao等[45]制备了一种由PCN-224 NPs与Pt NPs以及葡萄糖氧化酶（glucose oxidase，GOx）集成的红细胞膜（erythrocyte membrane，EM）的US增敏剂和载体（见图3b）。PCN-224 NPs上的Pt NPs可以将肿瘤部位过表达的H2O2转化为O2，从而增强SDT效果。同时，GOx可以有效降低肿瘤部位的葡萄糖量，实现SDT和饥饿治疗的协同作用。PPGE NPs（PCN-224@Pt@GOx@EM nanoparticles，PPGE NPs）载体通过增强的渗透性和滞留效应在肿瘤细胞中优先积累，并在人体内产生ROS，通过US照射来杀伤肿瘤细胞。这种饥饿效应和通过级联反应缓解缺O2的协同效应，为肿瘤的治疗提供了有效的策略。
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图 3 Pt基纳米材料的合成及其生物应用示意图 Fig. 3 Schematic diagrams of the synthesis and biological applications of Pt-based nanomaterials |
Ti基材料具有良好的生物相容性、耐腐蚀性和力学性能[46]，在生物医学领域有广泛的应用[23, 47]。近年来，Ti 基纳米材料，尤其是TiO2 纳米粒子（TiO2 nanoparticles，TiO2 NPs），由于其独特的物理化学性质，常作为高效声敏剂，被广泛应用于 SDT中。TiO2 NPs具有可控的结构与组成、较强的化学稳定性，在US照射下能够高效生成ROS[48]。相较于其他声敏剂，TiO2 NPs表现出了更为突出的效果。日本Harada等[49]首次报道了在TiO2 NPs存在的情况下，使用US照射黑色素瘤细胞，可使黑色素瘤细胞的活力显著下降。为了进一步优化这一治疗效果，使用了一种含聚烯丙胺的聚乙二醇接枝物来修饰TiO2，制备出了一种以TiO2为核、聚乙二醇为壳的新型核壳型纳米胶束。该纳米胶束不仅可以提高TiO2 NPs在生理状态下的分散稳定性，还能促进TiO2 NPs被宫颈癌细胞摄取，增强其在US照射下对宫颈癌细胞的杀伤能力。TiO2 NPs具有低细胞毒性和优异的化学稳定性，是一种很有前途的SDT声敏剂。然而，由于e−和h+的快速复合，原始TiO2 NPs的ROS量子产率并不高，阻碍了其在SDT中的广泛应用。因此，可以通过促进e−/h+的分离来提高ROS的量子产率，例如：创造氧空位，将贵金属（如Pt、Au等）与TiO2 NPs桥接，以克服载流子重组，促进在US照射下e−/h+的有效分离，提高ROS的量子产率。Perota等[50]合成了一种用于PTT/SDT体外协同治疗黑色素瘤的Au/TiO2 纳米复合材料。在US照射时，TiO2发生电荷分离，价带e−从正极h+中逸出。Au的较低费米能级允许其充当跃迁e−的接受者，而TiO2保留其h+，有效抑制了e−与h+的复合，延长了e−的寿命，从而提高了ROS的量子产率。由于贵金属纳米粒子的成本较高，掺杂其他低成本元素是提高ROS量子产率，同时降低成本的有效途径。Tang等[51]设计了一种肿瘤微环境响应的CaCO3@Pt-TiO2纳米复合材料（见图4a），用于SDT中。CaCO3@Pt-TiO2纳米复合材料可以响应肿瘤微环境并释放大量Ca2+，进而放大氧化应激反应并触发肿瘤细胞免疫原性细胞凋亡（immunogenic cell death，ICD）[52]。因此，SDT触发的ROS和Ca2+超载可有效诱导ICD，使治疗效果明显提高。富缺陷声敏剂可以通过抑制e−与h+的复合来提高SDT效果。受传统光催化的启发，Liang等[53]设计了一种用于增强SDT效果的富缺陷Ti基金属有机框架[defect-rich Ti-based metal-organic framework，D-MOF（Ti）]材料（见图4b）。相较于单独的TiO2声敏剂，D-MOF（Ti）材料的带隙更窄，有利于e−/h+的分离，在US照射下具有更高的ROS量子产率。同时，由于Ti3+的存在，D-MOF（Ti）材料表现出高水平的类芬顿活性并产生大量·OH，从而能够进行化学动力疗法（chemodynamic therapy，CDT）。联合US照射，SDT和CDT协同产生大量的ROS，以实现对肿瘤的协同治疗效果，在完成治疗后D-MOF（Ti）材料可被有效地降解并排出体外。
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图 4 Ti基纳米材料的合成过程示意图 Fig. 4 Schematic diagrams of the synthesis of Ti-based nanomaterials |
Bi基纳米材料由于其独特的物理化学性质，如近红外（near infrared，NIR）光吸收能力强、光热转换效率高等，有望成为SDT中的高效声敏剂[54]。在US照射下，Bi基纳米材料可以产生ROS，从而实现对肿瘤细胞的杀伤作用。最近，几种类型的Bi基纳米材料，如BiFeO3纳米粒子（BiFeO3 nanoparticles，BiFeO3 NPs）[55]、BiOBr纳米板[56]和BiVO4 纳米棒（BiVO4 nanorods，BiVO4 NRs）[57]等，已被证明可有效实现US触发产生ROS，从而应用于肿瘤治疗或抗菌。Yang等[57]报道了通过光蚀刻BiVO4 NRs，赋予BiVO4 NRs氧空位，可以实现用于低氧肿瘤治疗的O2和ROS的原位自供给，从而增强SDT效果。光蚀刻方法可以通过在BiVO4表面诱导富氧空位来增强电荷分离，从而提高ROS和O2的生成能力，克服了传统声敏剂在SDT中的主要障碍，显示出较好的SDT效果。Bi2O3是一种无毒且化学稳定性良好的材料，这为其在生物医学领域的应用提供了基础。虽然Bi2O3本身作为声敏剂用于SDT的直接研究相对较少，但其与TiO2在化学结构上具有一定的相似性，因此推测Bi2O3也可以作为声敏剂用于SDT。Cao等[58]采用直接缺陷工程方法，制备了一种用于肿瘤联合治疗的同源Bi基纳米声敏剂。同源Bi基纳米声敏剂在Bi2O3中原位生成的Bi可以抑制e−与h+的复合。同时，化学还原反应为Bi2O3提供了丰富的氧空位，从而减小了其带隙，有利于触发电荷分离。此外，同源Bi基纳米声敏剂的局域等离子体共振效应不仅有利于US照射下e−的快速跃迁，而且使其在NIR-II生物窗口中具有较强的吸收能力。经US照射后，在同源Bi基纳米声敏剂组中可见明显的亮绿色荧光，显示出良好的US触发ROS生成能力和生物相容性，可用于肿瘤联合治疗。
3 结 论SDT作为新兴的肿瘤治疗手段，其核心声敏剂的研究正经历着前所未有的探索热潮。本文聚焦于无机金属声敏剂这一关键领域[59]，特别是：（1）贵金属（如Au、Pt）在SDT中的应用主要得益于其独特的光电性质和稳定性。然而，由于贵金属成本较高，且在某些情况下可能引发免疫反应，因此，未来的研究应侧重于开发成本效益更高、生物相容性更好的贵金属纳米结构。（2）过渡金属（如Ti、Bi等）具有可调节的氧化还原活性，为SDT提供了新的可能性。然而，其生物安全性和长期影响方面仍需进一步评估。通过精确控制纳米颗粒的尺寸、形状和表面化学性质，可以优化其生物分布和清除机制[60]。
本文不仅全面回顾了SDT的基本作用机制，即US与声敏剂相互作用产生的ROS或物理效应对肿瘤细胞的直接杀伤作用，还深入分析了多种旨在提升SDT效果的前沿策略。这些策略涵盖了：（1）材料设计与空化效应。通过设计具有特定形状和结构的纳米颗粒，可以增强空化效应，从而提高US能量在肿瘤细胞中的传递效率和利用率。（2）金属偶联与多功能纳米平台。通过金属偶联技术，可以构建多功能纳米平台，既增强声敏剂的稳定性，又便于后续的生物修饰和靶向递送。（3）缺陷工程与能带结构调控。通过实施缺陷工程，调控声敏剂的能带结构，优化其对US的响应性能，显著提高SDT效果和敏感性。（4）材料改性并增加导电性。通过材料改性增加导电性，促进e−转移过程，加速ROS的生成，从而显著提高SDT的杀伤效果。通过研究联合治疗模式，实现多模态协同治疗，同时利用影像引导技术，可实现SDT过程的精确定位和实时监测，确保治疗的安全性和有效性。
尽管科研人员在开发高效、安全和生物相容性良好的声敏剂方面取得了显著进展，但令人遗憾的是，目前尚未有任何一种声敏剂能够成功跨越从实验室到临床的鸿沟，实现真正的临床应用。这主要是由于声敏剂在人体内的稳定性、生物分布、清除机制以及长期安全性等方面仍存在诸多挑战。因此，在SDT迈向临床转化的关键阶段，必须直面这些挑战，致力于解决这一系列关键问题，包括但不限于：优化声敏剂的物理化学性质，提升其在复杂生物环境中的稳定性和活性；深入探索声敏剂与生物系统的相互作用机制，确保其在人体内的安全性和有效性；加强跨学科合作，推动SDT技术的创新与发展，加速其临床应用的进程。
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